El acoplamiento neurovascular retiniano está alterado en hombres con disfunción eréctil vasculogénica

Scientific Reports volumen 13, Número de artículo: 8237 (2023) Citar este artículo

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El objetivo de este estudio fue estudiar los vasos retinianos en pacientes afectados por disfunción eréctil (DE) vasculogénica, utilizando el analizador dinámico de vasos (DVA). Los pacientes con disfunción eréctil vasculogénica y los sujetos de control se inscribieron prospectivamente para someterse a una evaluación urológica y oftalmológica completa, incluida DVA y tomografía de coherencia óptica estructural (OCT). Las principales medidas de resultado fueron: (1) dilatación arterial; (2) constricción arterial; (3) amplitud de reacción (la diferencia entre dilatación y constricción arterial); y (4) dilatación venosa. Treinta y cinco pacientes con disfunción eréctil y 30 controles masculinos se incluyeron en el análisis. La edad media ± DE fue de 52,0 ± 10,8 años en el grupo de ED y de 48,1 ± 16,3 años en el grupo de control (p = 0,317). En el análisis dinámico, la dilatación arterial fue menor en el grupo de urgencias (1,88 ± 1,50 %), en comparación con el grupo control (3,70 ± 1,56 %, p < 0,0001). Ni la constricción arterial ni la dilatación venosa difirieron entre los grupos. La amplitud de la reacción se redujo en los pacientes con DE (2,40 ± 2,02 %, p = 0,023), en comparación con los controles (4,25 ± 2,20 %). En el análisis de correlación de Pearson, la gravedad de la DE se correlacionó directamente con la amplitud de la reacción (R = 0,701, p = 0,004) y la dilatación arterial (R = 0,529, p = 0,042). En conclusión, los sujetos con disfunción eréctil vasculogénica se caracterizan por una disfunción significativa del acoplamiento neurovascular retiniano, que se correlaciona inversamente con la gravedad de la disfunción eréctil.

La disfunción eréctil (DE) representa una enfermedad común en la que los sujetos experimentan la incapacidad de obtener y mantener una erección para un desempeño sexual satisfactorio1. Este trastorno puede presentarse con un impacto severo en la calidad de vida de los pacientes y sus parejas1,2.

La etiología de la DE se ha subdividido históricamente en tres categorías principales: (1) orgánica, (2) mixta y (3) psicógena2. Es de destacar que, aunque esta clasificación se ha empleado ampliamente para categorizar a los pacientes, la DE es un trastorno complejo con factores multifactoriales involucrados. Por lo tanto, los términos "orgánico primario" o "psicógeno primario" se han implementado para redefinir a los pacientes con DE de acuerdo con una clasificación etiológica binaria1,2. En la DE orgánica primaria, varios factores han estado involucrados en la evolución de esta enfermedad, incluyendo vasculares, neurológicos (es decir, causados por un déficit en la señalización nerviosa a los cuerpos cavernosos), iatrogénicos (por ejemplo, secundarios a cirugía pélvica radical) y endocrinológicos. factores Entre estos, la DE vasculogénica es la etiología más común, ya que representa la mayoría de los casos de DE2 orgánica primaria. En la disfunción eréctil vasculogénica, se produce un deterioro del funcionamiento adecuado de la vasculatura del pene, lo que requiere una interacción compleja de múltiples componentes.

El óxido nítrico (NO) juega un papel importante en la función eréctil, ya que esta molécula se libera de las terminales de los nervios cavernosos en el cuerpo cavernoso y activa la guanilato ciclasa en las células del músculo liso cavernoso, este último proceso resulta en la relajación del músculo liso y la vasodilatación arteriolar3. Además, el endotelio vascular también libera NO en respuesta a la activación parasimpática3. Por lo tanto, una disfunción neurovascular en relación con un deterioro en este proceso relacionado con el NO puede conducir a un deterioro en la regulación del flujo sanguíneo en el cuerpo cavernoso y finalmente contribuir a la patogenia de la DE vasculogénica.

Aunque se ha demostrado que la enfermedad de los vasos pequeños cavernosos está involucrada en la patogénesis de la disfunción eréctil vasculogénica, la microcirculación en el cuerpo cavernoso aún es difícil de explorar in vivo. Dado que la vasculatura cavernosa y la retina tienen semejanzas en términos de atributos morfológicos y funcionales, la evaluación de la vasculatura retiniana puede ser beneficiosa para proporcionar nuevos conocimientos relevantes sobre la patogenia de la disfunción eréctil vasculogénica.

En particular, una serie de estudios previos ya han demostrado que las modificaciones vasculares de la retina pueden afectar los ojos de sujetos con DE4,5 vasculogénico. Sin embargo, todos estos informes se han limitado a un análisis morfológico, más que a una evaluación funcional. Por lo tanto, estos informes no pudieron proporcionar un análisis de los procesos mediados por el NO de los vasos retinianos que podrían estar alterados en hombres con disfunción eréctil vasculogénica.

Por lo tanto, este estudio tuvo como objetivo proporcionar una evaluación cuantitativa de las características funcionales y morfológicas de la microvasculatura macular en sujetos afectados por DE vasculogénica, utilizando el análisis del analizador dinámico de vasos (DVA). Más importante aún, investigamos las asociaciones entre las métricas vasculares de la retina y otras características clínicas, incluidos los factores que reflejan las características y la gravedad de la enfermedad de la disfunción eréctil.

En este estudio observacional y de casos y controles, se reclutaron prospectivamente hombres blancos europeos no finlandeses con un diagnóstico clínicamente confirmado de disfunción eréctil vasculogénica del departamento de urología del Hospital IRCCS San Raffaele en Milán, Italia. La aprobación para este estudio fue obtenida por el Comité de Ética de San Raffaele (NCT02845765 enclinicaltrials.gov) y se otorgó un consentimiento informado por escrito de todos los sujetos antes de la inscripción. Este estudio se adhirió a los principios de la Declaración de Helsinki.

Todos los sujetos con disfunción eréctil se sometieron a una evaluación estandarizada de la función eréctil antes de la inscripción, que incluyó: (1) completar la puntuación del índice internacional de función eréctil-dominio de la función eréctil (IIEF-EF), que se utiliza para cuantificar objetivamente la gravedad de la disfunción eréctil (es decir, valores más bajos se asocian con una forma más grave de DE)6; (2) recopilación de antecedentes médicos para calcular la puntuación del índice de comorbilidad de Charlson (CCI), que es el índice de comorbilidad más ampliamente estudiado y empleado para medir el estado de la enfermedad comórbida7,8; (3) medición del índice de masa corporal (IMC), que se calculó como peso en kilogramos por altura en metros cuadrados, (4) análisis de sangre, incluida la medición de los niveles de hormonas séricas para descartar causas endocrinológicas de la disfunción eréctil; y (5) ecografía Doppler a color dinámica del pene, que se realizó para evaluar la hemodinámica del pene1. Este último examen permitió obtener las métricas de la velocidad sistólica pico cavernosa (PSV) y el índice de resistencia (RI) (valores medios ± DE entre ambos cuerpos cavernosos). Los criterios de exclusión fueron la evidencia y/o antecedentes de factores neurológicos, iatrogénicos y endocrinológicos que pueden haber dado lugar a DE primaria orgánica no vasculogénica. Además, los pacientes incluidos no tenían antecedentes de ningún tratamiento para la disfunción eréctil en los 30 días anteriores a la inscripción (Fig. 1).

Diagrama de flujo que describe el proceso de selección de pacientes elegibles para este análisis. Entre la cohorte inicial de sujetos con disfunción eréctil (DE) que se derivaron al departamento de Urología, solo 35 pacientes fueron elegibles para evaluación oftalmológica. Ninguno de estos presentaba trastornos oculares que no permitieran el enrolamiento.

También se incluyó un grupo de control de la misma edad de voluntarios masculinos sin evidencia o antecedentes de disfunción eréctil.

Se consideraron los siguientes criterios de exclusión para el grupo de pacientes y de control: (1) antecedentes de afecciones médicas crónicas no controladas, incluida la hipertensión sistémica; (2) evidencia de enfermedad que afecta el nervio óptico o la retina; (3) error de refracción superior a 6 dioptrías (D); y (4) imposibilidad de obtener una dilatación pupilar farmacológica inferior a 6 mm.

La inscripción de pacientes y controles se completó entre septiembre de 2018 y junio de 2021. Los sujetos incluidos también se sometieron a una evaluación oftalmológica completa, incluida la medición de la agudeza visual mejor corregida (BCVA) y la tomografía de coherencia óptica estructural (OCT) y las imágenes de DVA.

Se empleó el equipo SPECTRALIS HRA + OCT (Heidelberg Engineering, Heidelberg, Alemania) para obtener OCT estructural de la mácula con un protocolo de adquisición consistente en 19 B-scans horizontales. Sucesivamente, el software incorporado se utilizó para segmentar automáticamente y proporcionar un mapa de espesor de las diferentes capas de la retina, como se describió anteriormente9,10.

Las imágenes de DVA se realizaron utilizando un dispositivo comercialmente disponible (DVA; Imedos Systems UG, Jena, Alemania), como se describió previamente en detalle10,11,12,13,14. Este dispositivo está formado por una cámara de fondo de ojo, una cámara de vídeo, un monitor en tiempo real y un ordenador personal con software de análisis.

Este dispositivo mide las modificaciones de los vasos de la retina después del parpadeo de luminancia difuso proporcionado a la retina (análisis dinámico). Durante la prueba, el examinador visualiza el fondo de ojo de los pacientes con una luz sin rojo mientras los pacientes enfocan la cámara. Antes del estímulo de luz, el examinador selecciona segmentos arteriolares y venulares para registrar y medir sus cambios a lo largo del examen. La estimulación del parpadeo de luz dura 20 s y los cambios en los vasos se registran y miden durante 80 s. En particular, el sistema suspende automáticamente la prueba cuando los sujetos parpadean o mueven los ojos. Cada ojo se sometió a dos ciclos de estimulación y mediciones.

Sucesivamente, el sistema DVA promedió los dos exámenes obtenidos para cada ojo con el fin de proporcionar resultados sobre los cambios en el diámetro arteriolar y venular de la retina en respuesta a la luz parpadeante. Estos resultados se calcularon como porcentaje (%) después de la comparación con los valores de diámetro de referencia. Los ojos normales se caracterizan típicamente por una curva bifásica con una vasodilatación primaria y una vasoconstricción secundaria. El análisis dinámico proporcionó las siguientes métricas: (1) dilatación arterial; (2) constricción arterial; (3) amplitud de reacción (la diferencia entre dilatación y constricción arterial); y (4) dilatación venosa.

Además, el dispositivo DVA también proporciona un análisis estático que mide el diámetro promedio de todas las arteriolas y vénulas dentro de una región de interés alrededor del disco óptico. Las métricas obtenidas son: (1) equivalente de la arteria central de la retina (CRAE); (2) equivalente de la vena central de la retina (CRVE); y (3) relación arteria-vena (AVR, obtenida al dividir CRVE por CRAE).

Como se ha informado anteriormente que la repetibilidad de las mediciones de DVA es buena15,16,17,18, la reproducibilidad no se volvió a evaluar en el presente estudio.

Se utilizó el Paquete Estadístico para Ciencias Sociales (versión 20.0, SPSS Inc., Chicago, IL, EE. UU.) para los análisis estadísticos.

Se realizó una prueba de Shapiro-Wilk para confirmar una distribución normal para todas las variables. Las variables continuas se compararon mediante la realización de una prueba T de Student para variables independientes o un análisis de covarianza unidireccional (ANCOVA) con la prueba post-hoc de Bonferroni, introduciendo factores de confusión potenciales como covariables. Las variables cualitativas se compararon mediante la prueba exacta de Fisher. Se realizó la correlación de chi-cuadrado de Pearson para evaluar la correlación lineal entre los factores clínicos que reflejan la disfunción del DE y las métricas anatómicas/funcionales de la retina.

Se probó que el tamaño de la muestra del estudio era adecuado para una diferencia de medias entre los grupos de casi el 10 %, una potencia del 75 % y una tasa de error tipo I (α) del 5 %.

Se consideró un valor de p de 0,05 para la significación estadística.

Se incluyeron 35 pacientes con disfunción eréctil y 30 controles de la misma edad. Se seleccionó al azar un ojo para cada sujeto y se incluyó en el análisis. La edad media fue de 52,0 ± 10,8 años [rango 32-73 años] en el grupo ED y 48,1 ± 16,3 años [rango 29-78 años] en el grupo control (p = 0,317). La duración media ± DE de la DE fue de 5,3 ± 3,7 meses. La BCVA fue de 1,0 ± 0,0 LogMAR (Snellen AV de 20/20) en el grupo de DE y 1,0 ± 0,0 LogMAR (Snellen AV de 20/21) en los ojos sanos (p = 1,0). La Tabla 1 describe las características clínicas de los pacientes y los controles.

Los resultados de la tomografía de coherencia óptica se presentan en la Tabla complementaria 1. En el análisis sectorial, solo se redujo el grosor de la OPL central en los pacientes con DE en comparación con los controles (26,3 ± 4,6 µm versus 28,1 ± 2,7 µm, p = 0,020).

En el análisis estático se incrementaron tanto el CRAE (252,1 ± 47,4 mu en urgencias y 221,3 ± 56,6 mu en controles, p < 0,0001) como el CRVE (259,3 ± 40,1 mu en urgencias y 229,7 ± 43,2 mu en controles, p = 0,024). en pacientes con urgencias (Fig. 2, Tabla 2).

Gráficos de caja y bigotes que muestran las medidas de DVA analizadas en pacientes y controles. Cada cuadro muestra la mediana (línea horizontal central), la media (cruce dentro del cuadro) y el rango intercuartílico (extremos horizontales del cuadro) para cada variable. Los extremos de los bigotes representan los valores mínimo y máximo. Los puntos no incluidos en los bigotes representan valores atípicos. Cada gráfico (azul para pacientes con disfunción eréctil y gris para controles sanos, respectivamente) muestra valores de una métrica diferente en cada uno de los dos grupos. Se informan los valores de p para cada comparación. Los detalles sobre las comparaciones por pares se presentan en la Tabla 2.

En el análisis dinámico, la dilatación arterial fue disminuida en el grupo de DE (1,88 ± 1,50%), en la comparación con el grupo control (3,70 ± 1,56%, p < 0,0001). Ni la constricción arterial ni la dilatación venosa difirieron entre los grupos. La amplitud de la reacción disminuyó en los pacientes con DE (2,40 ± 2,02 %, p = 0,023), en comparación con los controles (4,25 ± 2,20 %) (Fig. 2, Tabla 2).

La Tabla complementaria 2 resume los resultados de DVA después de excluir a los pacientes con diabetes y/o hipertensión sistémica.

En el análisis de correlación de Pearson, el ICC ajustado por edad se correlacionó con la dilatación venosa (R = 0,350, p = 0,039) y AVR (R = -0,371, p = 0,036). La puntuación IIEF-EF se correlacionó directamente con la dilatación arterial (R = 0,529, p = 0,042) y la amplitud de reacción (R = 0,701, p = 0,004). Otras correlaciones se informan en la Tabla 3.

En este informe proporcionamos una evaluación cuantitativa del acoplamiento neurovascular retiniano en ojos de sujetos con disfunción eréctil vasculogénica orgánica primaria. En general, demostramos que esta respuesta fisiológica a la estimulación con parpadeo se ve significativamente afectada en hombres con disfunción eréctil. Es importante destacar que nuestros resultados sugieren que estas modificaciones están significativamente asociadas con la gravedad de la disfunción eréctil, según se puntúa con el dominio IIEF-EF.

Aunque la DE se considera principalmente como un trastorno que afecta la actividad sexual, varias evidencias sugieren que este trastorno puede ser un indicador de enfermedad vascular endotelial sistémica. De hecho, evidencias previas han sugerido que la presencia de DE se asocia con un mayor riesgo de eventos cardiovasculares19,20. Por lo tanto, la DE ha sido considerada como una manifestación temprana de la enfermedad arterial coronaria y vascular periférica19,21,22.

Además, asumiendo que la DE puede implicar una disfunción endotelial sistémica, estudios previos han tratado de dilucidar si estos pacientes pueden caracterizarse por alteraciones en los vasos retinianos. Usando DVA, Chew et al.5 realizaron un análisis estático de los vasos retinianos en 106 pacientes con DE y diabetes tipo 2 con o sin retinopatía diabética. De acuerdo con nuestros resultados, en este último estudio5, los autores demostraron que estos pacientes se caracterizan por valores más altos de CRVE en comparación con controles sanos. Se sugirieron dos hipótesis para explicar este hallazgo. Dado que se cree que un diámetro venular retiniano más ancho refleja inflamación23, se supuso que una dilatación venular retiniana podría reflejar un engrosamiento de la íntima-media secundario a la aterosclerosis5. Alternativamente, un diámetro venular retiniano más ancho puede ser secundario a una disfunción endotelial, como se sugirió previamente5,23. Sin embargo, nuestros hallazgos están parcialmente en desacuerdo con los informados por Chew et al.5, quienes mostraron una reducción en los valores de CRAE en pacientes con DE. Sin embargo, en el estudio de Chew et al., los pacientes reclutados eran mayores que los analizados en nuestro estudio (es decir, la edad media fue de 65,6 frente a 52,0 años) y varios sujetos tenían signos de retinopatía diabética. Suponiendo que la edad y la retinopatía diabética son factores que demostraron afectar significativamente los valores de CRAE23, estas diferencias de cohortes de estudio entre los dos estudios podrían explicar las inconsistencias de tales resultados. Es importante destacar que nuestros resultados de un diámetro arteriolar retiniano más amplio (es decir, un aumento en los valores de CRAE) en pacientes con DE pueden reflejar un engrosamiento de la íntima-media5 o una disfunción endotelial5,23.

Agregamos a la literatura al proporcionar datos sobre el acoplamiento neurovascular retiniano en sujetos con disfunción eréctil vasculogénica orgánica primaria. Como se afirmó anteriormente, la prueba DVA en sujetos sanos proporciona una respuesta bifásica que refleja una vasodilatación primaria y una vasoconstricción secundaria. La vasodilatación parece ser provocada por los fotorreceptores, estos últimos provocan un aumento de los niveles de NO y la consiguiente elevación del flujo sanguíneo retiniano10,24. En nuestra cohorte de urgencias, la respuesta de los vasos al estímulo de parpadeo se redujo y esta reducción caracterizó principalmente la vasodilatación de las arterias.

Como se afirmó anteriormente, el NO se libera del endotelio vascular y de las terminales de los nervios cavernosos y esto da como resultado la relajación del músculo liso y la vasodilatación arteriolar3. Por lo tanto, se cree que un deterioro en este proceso relacionado con el NO contribuye a la patogenia de la DE25 vasculogénica. De manera similar, nuestros resultados pueden sugerir que los pacientes con disfunción eréctil también se caracterizan por un deterioro en el endotelio de los vasos de la retina, con la consiguiente disminución de la producción de NO, que es crucial para obtener la vasodilatación después de la estimulación con parpadeo. Alternativamente, la menor respuesta podría ser secundaria a una mayor rigidez de las arterias retinianas, en vista del hecho de que los vasos sistémicos se mostraban caracterizados por una íntima-media engrosada en pacientes con DE23. Finalmente, una demanda metabólica disminuida asociada con la degeneración neuronal podría causar la respuesta vascular más baja. Sin embargo, nuestros datos de OCT estructural no mostraron diferencias significativas en términos de estructura retiniana entre pacientes con DE y controles sanos.

Uno de los resultados más notables de nuestro estudio fue que las métricas que reflejaban el acoplamiento neurovascular de la retina (es decir, la dilatación arterial y la amplitud de reacción) se asociaron significativamente con la gravedad de la DE. En detalle, mostramos que la dilatación arterial retiniana y la amplitud de reacción están directamente correlacionadas con aumentos en las puntuaciones IIEF-EF y mejoras en la función eréctil. Estos resultados pueden indicar además un proceso fisiopatológico común para la disfunción eréctil y el deterioro del acoplamiento neurovascular retiniano en estos pacientes.

La principal limitación de este informe es que los sujetos fueron evaluados en un único momento. Un estudio prospectivo que prueba los vasos retinianos en pacientes con DE puede arrojar más luz sobre si un acoplamiento neurovascular retiniano deteriorado también puede afectar la función retiniana en estos pacientes. Además, aunque los pacientes de nuestra cohorte de estudio se categorizaron homogéneamente como afectados por DE orgánica primaria, no podemos excluir que un componente psicógeno también haya estado presente en varios pacientes. Es importante destacar que este último aspecto puede haber influido en la puntuación del IIEF-EF. Además, nuestra cohorte de estudio estaba compuesta por hombres caucásicos, por lo que nuestros hallazgos se limitan a este tipo de pacientes. Además, no proporcionamos datos sobre la repetibilidad de las mediciones, aunque esto se informó anteriormente15,16,17,18. Finalmente, el tamaño de la muestra de nuestra cohorte es relativamente pequeño, lo que reduce el poder de nuestro análisis. En particular, no teníamos poder para evaluar las pequeñas diferencias entre los dos grupos.

En conclusión, este informe proporcionó una evaluación totalmente integrada de las modificaciones estáticas y dinámicas en los vasos retinianos de sujetos con disfunción eréctil vasculogénica orgánica primaria. Mostramos que las alteraciones vasculares de la retina distinguen este trastorno y que la función arterial está inversamente correlacionada con la gravedad de la DE. Nuestros resultados confirman además que la DE puede estar asociada con una disfunción endotelial sistémica. Los informes futuros con un seguimiento longitudinal prolongado de la cohorte estudiada pueden proporcionar información sustancial adicional y las métricas vasculares de la retina pueden resultar un biomarcador útil para monitorear el valor de los enfoques terapéuticos para la disfunción eréctil o para predecir la progresión de la enfermedad. Más importante aún, la evaluación de la función de la retina en hombres sanos puede proporcionar información sobre si estas métricas pueden predecir el desarrollo de la disfunción eréctil con el tiempo.

Los datos utilizados para respaldar los hallazgos de este estudio están disponibles del autor correspondiente a pedido.

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Estos autores contribuyeron por igual: Enrico Borrelli y Alberto Quarta.

Universidad Vita-Salute San Raffaele, Via Olgettina 60, Milán, Italia

Enrico Borrelli, Alberto Quarta, Edoardo Pozzi, Giuseppe Fallara, Flavia Pennisi, Marco Casaluci, Francesca Lamanna, Riccardo Sacconi, Francesco Bandello, Francesco Montorsi, Andrea Salonia & Giuseppe Querques

Departamento de Oftalmología, Instituto Científico IRCCS San Raffaele, Milán, Italia

Enrico Borrelli, Flavia Pennisi, Lea Querques, Riccardo Sacconi, Francesco Bandello y Giuseppe Querques

División de Oncología Experimental/Unidad de Urología, Instituto Científico IRCCS San Raffaele, Milán, Italia

Edoardo Pozzi, Giuseppe Fallara, Francesco Montorsi y Andrea Salonia

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EB: Supervisión del estudio. Concepto y diseño del estudio. Recopilación de datos. Interpretación de datos. Análisis de datos y estadísticas. Redacción, revisión y aprobación final del manuscrito. AQ: Supervisión del estudio. Concepto y diseño del estudio. Recopilación de datos. Interpretación de datos. Redacción, revisión y aprobación final del manuscrito. EP, GF, FP, MC, FL, LQ, RS: Recogida de datos. Revisión y aprobación final del manuscrito. FB, FM, AS, GQ: Supervisión del estudio. Concepto y diseño del estudio. Interpretación de datos. Revisión y aprobación final del manuscrito. Otros reconocimientos: Ninguno.

Correspondencia a Giuseppe Querques.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Borrelli, E., Quarta, A., Pozzi, E. et al. El acoplamiento neurovascular retiniano está alterado en hombres con disfunción eréctil vasculogénica. Informe científico 13, 8237 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-35339-6

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Recibido: 26 Octubre 2022

Aceptado: 16 mayo 2023

Publicado: 22 mayo 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-35339-6

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